Aan het begin van 2259 vervangt kapitein John Sheridan ([[Bruce Boxleitner]]) Sinclair als de militaire gouverneur van het station nadat Sinclair is herbenoemd als ambassadeur op de thuiswereld van de Minbari. Sheridan neemt met enige terughoudendheid het commando over terwijl hij nog worstelt met de dood van zijn vrouw die omkwam op een expeditie. Hij en het commandopersoneel leren geleidelijk dat de moord op president Santiago werd geregeld door zijn toenmalige vice-president, Morgan Clark, die nu president is geworden. Verder ontwikkelt zich een conflict tussen de commandopost van '' Babylon 5 '' en het Psi-Corps, een steeds [[autocratischer|autocratie]] wordende organisatie van [[telepathen|telepathie]] die de levens van de mens overziet en controleert.
De ShaduwenShadows, een oude en extreem krachtig ras die onlangs uit de winterslaap is gekomen, blijken de oorzaak te zijn van een verscheidenheid aan mysterieuze en verontrustende gebeurtenissen, waaronder de aanval op de Narn buitenpost aan het einde van 2258. Centauri ambassadeur Mollari doet, zonder het te weten, beroep doet op hun hulp door zijn omgang met hun vertegenwoordiger Morden in het voortdurende conflict met de Narn. De bejaarde en noodlijdende Centauri-keizer, die lang een voorstander is van verzoening met de Narn, heeft helaas onvoldoende controle om te voorkomen dat andere machtige Centauri een oorlog beginnen te voeren tegen het Narn-regime. Wanneer de keizer plotseling sterft tijdens een vredesmissie naar '' Babylon 5 '', nemen een aantal samenzweerders, waaronder Mollari en Lord Refa, de controle over de regering van Centauri over door hun tegenstanders te vermoorden en de onstabiele neef van de overleden keizer op de troon te zetten. Hun eerste zet is om een oorlog te starten tegen de Narn. Nadat een volledige oorlog uitbreekt, veroveren de Centauri met de hulp van de Shaduwen via Londo uiteindelijk Narn in een brutale aanval waarbij massavernietigingswapens worden gebruikt. Tegen het einde van het jaar begint de regering-Clark steeds meer totalitaire kenmerken te vertonen, die mensen met afwijkende meningen arresteren en [[vrijheid van meningsuiting]] beperken. De Vorlons onthullen zich als de basis van de legendes over engelen op verschillende werelden, inclusief de Aarde, en zijn de oude vijanden van de Shaduwen. Ze roepen de hulp in van Sheridan in de strijd tegen de Schaduwen.
