De eerste wedstrijden op het stratencircuitPreluk in een sportcomplex in Opatija werden in 1946 georganiseerd in het kader van het kampioenschap van Kroatië. In 1947 telden de wedstrijden al voor het landskampioenschap van Joegoslavië. In 1950 kreeg de race de naam "Prijs van de Adriatische Zee" (Nagrada Jadrana) en mochten er ook buitenlanders starten. In 1960 veranderde de naam in "Grote Prijs van de Adriatische Zee" (Velika Nagrada Jadrana). In de jaren vijftig en -zestig was deze Grand Prix al een grote internationale race met veel bekende coureurs uit de hele wereld.
In 1969 kreeg de Grote Prijs van de Adriatische Zee voor het eerst WK-status. De veiligheid van het Circuit van Opatija stond toen al ter discussie en de Grand Prix van de Adriatische Zee kreeg pas drie weken van tevoren zijn WK-status, nadat de Fédération Internationale de Motocyclisme een aantal aanbevelingen had gedaan met betrekking tot de veiligheid. Dat was juist in Opatija geen overbodige luxe, want daar reed men langs rotswanden en duizenden lantaarnpalen. Het wegdek was echter verbeterd en er waren grote rijen strobalen aangebracht. In 1971 kon de Grand Prix door bureaucratische redenen na het wisselen van de organisatie niet doorgaan.
In 1972 veranderde de naam in "Grand Prix van Joegoslavië", maar in 1973 ontstond er weer veel commotie omtrent de veiligheid van het circuit. Sinds 1972 was er al veel verbeterd en had men het aantal strobalen van 1200 opgevoerd tot 3250. Ondanks een inspectie én goedkeuring van de coureurs Chas Mortimer, John Dodds, Giacomo Agostini en Kim Newcombe trok Arturo Magni (teamchef van MV Agusta) zijn coureurs terug. Dat terwijl Giacomo Agostini en Phil Read best wilden rijden. Ook Teuvo Länsivuori had geen probleem met het circuit, maar werd door zijn baas, de Finse Yamaha-importeur Arwidson, onder druk gezet niet te rijden. De teneur in het algemeen was dat de organisatie een dergelijke onsportieve houding beslist niet verdiend had. Tijdens het congres van de FIM in oktober werd het circuit definitief afgekeurd, maar men slaagde er toch in om in 1975 weer op de wedstrijdkalender te komen. Na de dodelijke ongevallen van Ulrich Graf en Giovanni Zigiotto in 1978 werd de Grand Prix van Joegoslavië echter verplaatst naar het nabijgelegen nieuwe permanente Automotodrom Grobnik in Rijeka.
In 1991 verloor de Grand Prix van Joegoslavië haar WK-status. De races die voor 16 juni op de kalender stonden moesten door de uitbrekende oorlogen in Joegoslavië afgelast worden en ze werden vervangen door de Grand Prix van Europa in Jarama (Spanje). Er werd sindsdien nooit meer een Grand Prix van Joegoslavië georganiseerd.
↑De "Coupe d'Europe voor 50cc-motorfietsen werd in 1961 eenmalig georganiseerd als proef. Toen die slaagde werd de 50cc-klasse vanaf het seizoen 1962 opgenomen in het wereldkampioenschap wegrace.