De club werd in 1887 opgericht en speelde in 1922/23 voor het eerst in de hoogste klasse, daar speelden ze tot 1925 toen de club niet meer verkozen werd tot de 1e klasse. Athlone keerde in 1969 terug. In 1975 werd de club vicekampioen en mocht zo deelnemen aan de UEFA Cup waar de tweede ronde werd bereikt. Thuis kon de club de 0-0 op het bord houden tegen AC Milan maar in Milaan ging de club met 3-0 onderuit.
De eerste landstitel werd in 1981 binnen gehaald. In de Europacup I speelde de club twee keer gelijk tegen KB Kopenhagen maar KB ging door omdat het uit meer had gescoord. Twee jaar later werd de club opnieuw kampioen, het Europese avontuur eindigde met een blamage. Standard Luik won met 2-3 in Athlone en thuis met 8-2.
In 1985 werd de tweede klasse gevormd, in voorgaande jaren maakte het niet uit als een club laatste eindigde, al kon het wel zijn dat de club dan niet herverkozen werd. Twee jaar later degradeerde de club voor de eerste keer en kwam na één seizoen terug.
Athlone promoveerde in 1994 voor de voorlopig laatste keer naar de eerste klasse en degradeerde weer in 1996, sindsdien speelt de club in de tweede klasse.